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Debido a su situación como frente de guerra, la universitaria quedó gravemente afectada al finalizar la guerra, aun podemos observar algunas de las cicatrices en sus edificios. Los destrozos bélicos, sobre todo debido a los bombardeos y a las minas, fueron cuantiosos y, en ocasiones, irreparables, de hecho, algunos edificios llegarían a desaparecer para siempre como el Asilo Santa Cristina, el Instituto Rubio, el Instituto Príncipe de Asturias y el Instituto de Higiene (Chías, 1986:159); en la inmediata posguerra la rapiña subiría las cifras de pérdidas y éstas acabarían estimándose en 1940 en más del 40% de lo construido. (Chías, 1986:22). Por todo ello, tuvieron que comenzar de nuevo trabajos de construcción esta vez bajo el régimen franquista. El 10 de febrero de 1940 se promulga la Ley que organiza una nueva Junta Constructora para la Ciudad universitaria. Las inauguraciones de la mayoría de edificios del campus se darían entonces entre 1943 y 1945. Esta nueva etapa de la historia de Ciudad universitaria comienza de la mano de la Ley de Ordenación Universitaria de 29 de junio de 1943, por la que el régimen ordenaba las enseñanzas universitarias de acuerdo a los valores de la dictadura. Los actos de inauguración también estuvieron imprégnanos del imaginario franquista. El 12 de octubre de 1943 se inauguran los cinco primeros edificios en retomar la vida universitaria. Ese mismo día del año 1945 se inaugurarían la Escuela de Odontología y la Facultad de Ciencias Físicas. 

Bastarían estas características para delinear el profundo espíritu infundido por el Estado a la nueva Universidad española, que con esta organización puede responder a los poderosos principios inspiradores: Dios y la Patria. Universidad católica, porque es la suprema ciencia y la más soberana verdad. Universidad española, porque sin servir a la Patria como poderoso instrumento educador de sus hijos, su misión se falsea y se convierte en centro subversivo, del que brotan, en lo ideológico y en lo moral, nefastas aberraciones del espíritu. Como la ciencia es una, una es también la verdad de España, y esta verdad constituye para los españoles un código sagrado en el que hay que formar a las generaciones estudiosas, so pena de un delito de lesa patria. - Extracto del discurso pronunciado por Francisco Franco en los actos de 1943. Puede consultarse el resto del discurso y la noticia del acto pinchando aquí.

Con los años el conjunto de la Ciudad universitaria se iría ampliando, incorporando al espacio colegios mayores, por ejemplo. El campus, diseñado en su origen como una isla sin gran conexión con la metrópoli, se iría integrando con Moncloa bajo los planes urbanísticos franquistas conectándolo con edificaciones de otro tipo como el Museo de América y el Palacio de la Hispanidad, que luego se sustituiría por el Instituto de Cultura hispánica. Todas ellas reflejando la narrativa imperialista del régimen. También se dota de un espacio privilegiado al Ejército del Aire junto al Arco de Triunfo en honor a Franco. En él comenzaba la lección de patriotismo y recuerdo de la cruzada. (Chías, 1986:197)

La historia de la Ciudad universitaria no está marcada solo por la proyección de los valores franquista sino por la vida estudiantil que surgía de sus facultades. A lo largo de las décadas de historia del campus se han sucedido los movimientos estudiantiles asociados a diferentes causas, entre ellas el antifranquismo. 

Uno de estos momentos de la historia de Ciudad universitaria se dio en 1947 un grupo de estudiantes pintaron la fachada de la Facultad de Filosofía y Letras con las palabras "Viva la universidad libre", "Lorca", "Machado", "Miguel Hernández". En 1948, algunos miembros de la organización responsable de las pintadas -la FUE Federación universitaria escolar- fueron detenidos, entre ellos Albina Pérez, Nicolás Sánchez-Albornoz y Manuel Lamana, estos últimos fueron sentenciados a cárcel y acabaron cumpliendo trabajos forzados en el Valle de Cuelgamuros. A pesar de que estas pintadas fueron borradas por el gobierno de Cifuentes (4) la ingeniosa idea de una compañera de la Facultad de Química, Mercedes Vega, de utilizar en la mezcla de la pintura nitrato de plata no solo sirvió para que las pinturas no fuesen vistas hasta la mañana siguiente de ser realizadas sino que hizo posible que dejasen una marca sobre la piedra además de una bonita metáfora sobre las cicatrices de la memoria.

Este es solo un ejemplo de los muchos destacables que vive la Universidad como el abril de 1956 cuando “los hijos de los vencedores y de los vencidos” (5) salen en las primeras manifestaciones estudiantiles de las dictadura desde la Facultad de Derecho, entonces en San Bernardo, o el conocido concierto de Raimon en la Facultad de Ciencias Políticas y Económicas en mayo de 1968 que se convirtió en un evento multitudinario (6).

La transición también fue un momento de gran implicación estudiantil, incluso a costo de su seguridad y vida, como recogían las crónicas del ABC: